自闭症中的非典型眼神接触：模型、机制和发展

文献:Senju, A., & Johnson, M. H. (2009). Atypical eye contact in autism: Models, mechanisms and development. Neuroscience and Biobehavioral Reviews, 33, 1204-1214. https://doi.org/10.1016/j.neubiorev.2009.06.001

论文原文

1.背景介绍 ¶

在许多非人类物种中，直接注视（direct gaze）会引起厌恶（aversive）反应，这可能是因为它表示来自捕食者或敌对同类的威胁（Coss, 1978 ; Emery, 2000 ）。相比之下，在人类中，直接注视可以说是最重要的社交互动和交流平台（platform）（Csibra & Gergely, 2006 ; Kleinke, 1986 ）。眼动追踪研究表明，当看他人的脸时，成年人（Yarbus, 1967）甚至婴儿（Maurer & Salapatek, 1976）征更倾向于注视眼睛。心理学研究表明杏仁核在眼睛优先定向中的核心作用。例如，患有双侧杏仁核（bilateral amygdala）病变的患者在面对面交流（Spezio et al., 2007c）或执行面部表情识别任务期间对眼睛的注视减少（Adolphs et al., 2005）。

研究者将目光接触（contact）、或感知的直接注视，调节同时和/或紧接着的认知加工和/或行为反应，称之为“目光接触效应（eye contact effect）”(Senju & Johnson, 2009)。神经影像学研究的结果表明，感知到的目光接触会调节社交脑网络（专门用于处理社交信息的皮层和皮层下结构（Senju & Johnson, 2009 ））。相互注视行为或目光接触的非典型模式是 ASD 社交互动中最明显的表现之一，因此，目光接触处理也可能是研究自闭症谱系障碍 (ASD) 中非典型社交互动和交流的神经、认知和发育基础的理想模型系统。自 Kanner 的第一份报告 (Kanner, 1943, 1944) 以来，这种非典型的目光接触模式已在许多临床和实验环境中得到报道和讨论。基于这种临床意义，目光接触目前被纳入标准化诊断标准，如 DSM-IV-TR（美国精神病学协会, 2000）和 ICD-10（世界卫生组织, 1993）。

图1

在典型的发育过程中，新生儿也存在对目光接触的优先定向（Farroni et al., 2002）。在生命的前半年，感知到的目光接触有助于处理面部身份（Farroni et al., 2007）和交流面部表情（Grossmann et al., 2008）。此外，感知到的目光接触在注视跟随（Senju & Csibra, 2008）和参考注视的编码（Senju et al., 2008a）中也起着关键作用。因此，非典型的目光接触处理也可能导致 ASD 幼儿中常见的非典型注视行为（Charman, 2003；Loveland & Landry, 1986）。

迄今为止，已经提出了几种模型来解释 ASD 非典型目光接触的潜在机制和发展。因为 ASD 是一种高度遗传的神经发育障碍（尽管其遗传病因似乎非常复杂（Abrahams & Geschwind, 2008; Geschwind, 2008 ））这些 ASD 模型侧重于生物易感性（biological susceptibilities），以及它们如何与环境相互作用以影响症状的出现。在这篇综述中，研究者总结了四种目光接触效应模型：情感唤醒模型（affective arousal model）的两种变体（过度唤醒（hyperarousal）模型和低唤醒（hypoarousal）模型）、交流意图检测器（communicative intention detector）模型和快速通道调制器（fast-track modulator）模型。

2. 典型和非典型大脑如何处理目光接触？ ¶

该模型提出，目光接触直接激活大脑唤醒系统，从而直接引发情绪反应。在典型的发展中，该模型假设目光接触和通过社交互动获得的各种积极体验的同时发生，将积极的奖励价值附加（attaches）到目光接触。“过度唤醒模型”表明，他人的脸和眼睛对 ASD 个体来说是强烈的厌恶刺激（aversive stimuli），因此注视回避（gaze avoidance）是一种适应性反应。该模型会生成几个特定的预测：患有 ASD 的人会主动避免（actively avoid），而不是被动地忽略目光接触；主动注视厌恶（gaze aversion）应该从婴儿早期就存在，因为它可能是非典型目光接触发展的原因，而不是结果；注视眼睛和/或目光接触的存在应该引起高度的生理唤醒，并干扰与目光接触同时出现和/或紧随其后出现的刺激的处理。

其他研究人员认为ASD 目光接触的非典型发展是基于婴儿早期杏仁核的“低觉醒”或低激活。他们假设杏仁核中的这种低激活会干扰在面部和目光接触过程中将积极的奖励价值（Dawson et al., 2005）或情绪显著性（Grelotti et al., 2002 ）附加到他人身上，从而阻碍对一般社交环境的强化学习。该模型预测：由于缺乏任何附加的积极奖励价值， ASD不应该在发育早期表现出对目光接触的任何偏好；由于缺乏对包括目光接触在内的社交和交流环境的发展专业知识，对眼睛的注视或感知的目光接触不应影响社交大脑网络中的并发行为表现、生理唤醒或神经反应。

该模型提出，目光接触直接激活心理理论计算（theory-of-mind computation），因为它向感知者传达了交流的意图。该模型与观察到的ASD 个体非典型目光接触是基于他们难以从他人的眼睛读取其心理状态的说法一致。交流意图检测器模型通常涉及关于检测和对目光接触做出反应的先天能力的假设。Baron-Cohen (1995) 提出了先天注视方向检测器 (eye direction detector，EDD) 模块的存在。EDD的功能是检测目光，再输入到另一个模块，然后计算他人心理状态，称为心理理论机制（theory of mind mechanism，ToMM）。基于此模型，假设ASD 个体缺乏一个或两个模块。例如，在 Baron-Cohen (1995) 提出的特定假设中，ASD 导致共享注意力机制 (shared attention mechanism，SAM) 受损。该模型预测：由于需要归因和推断的模块存在缺陷，因此无论是注视眼睛还是感知到的目光接触都不应该对社交大脑网络中的并发行为表现、生理唤醒或神经反应产生影响；通常假设这不是由于学习造成的，因此，这种缺乏通过目光接触进行调节不应在整个发育过程中改变。

图2

该模型提出，目光接触处理是由皮层下面部检测通路介导的，该路线速度快，对低空间频率视觉信息进行操作并调节社会信息的皮层处理（Johnson, 2005b），这导致 LeDoux（1996）将其描述为“快速和肮脏（quick & dirty）”途径。

图3

有人提出，皮质下通路也与皮质视觉通路功能较差的新生儿的面部偏好有关 (Johnson, 2005b)。快速通道调节器模型还假设婴儿出生时皮层下通路和皮层结构之间具有广泛的联系（Johnson, 2005b）。因此，目光接触的输入最初会激活广泛的结构，这与皮层的结构偏差相结合 (Elman, 1996; Johnson, 2005a)， 在发育过程中，目光接触激活的皮层下通路与相关的皮层和皮层下结构之间形成专门的连接。可能是因为当面部靠近观察者时，向皮层下面部检测器（图 3）提供最佳输入的相位对比模式也优先检测目光接触（即直接注视）而不是回避注视（averted gaze）。根据该模型，ASD 中的非典型目光接触可能是由于皮层下面部和目光接触检测途径受损，或与皮层下输入相互作用以形成专门连接的皮层结构偏差引起的。该模型预测：当ASD通过目光接触处理面部时，从皮层下结构到社交大脑网络的调制不存在或较弱；当刺激仅包含低空间频率信息时，或者当它非常短暂地呈现和/或向周边视觉呈现时，ASD 对面部和目光接触处理的障碍应该更加明显。

3. ASD 非典型眼神接触的当前证据 ¶

研究报告说，ASD儿童在实验环境中看人脸的时间更少（例如， Hutt & Ounsted, 1966），特别是当眼睛可见时（例如, Coss, 1978; Richer & Coss, 1976）。但是，Buitelaar（1995）认为，“……在行为观察研究中，自闭症证明了社交注视中缺乏视觉互惠性（visual reciprocity）和其他质量差异，但不是普遍和主要的注视回避模式”。从行为观察中获得的结果似乎与过度觉醒模型不一致。然而，这些结果与低唤醒模型、交流意图检测器模型和快速通道调制器模型一致，所有这些模型都假设 ASD 个体只是简单地忽略而不是主动避免目光接触。

不一致的研究结果可能是由于任务要求和/或所用刺激特征的差异造成的。一般来说，对眼睛的注视减少在复杂和认知要求高的面部刺激中最为突出，例如，用“泡泡（Bubbles）”面具遮住人脸（Neumann et al., 2006; Spezio et al., 2007b）或使用带有对话的动态录像带刺激（Klin et al., 2002 ; Riby & Hancock., 2009; Speer et al., 2007）。一些行为研究还报告说，ASD 在处理面部时较少依赖面部的上部。根据过度唤醒模型，ASD在认知需求增加的情况下主动避免目光接触，因为它会导致负面唤醒并分散他们与任务相关的处理。交流意图模型认为，对眼睛缺乏注视是一种从他人嘴里获取更多信息的补偿策略，因为他们在解码眼睛信息方面存在模块化障碍。低唤醒模型和快速通道调制器模型都鼓励这样一种观点，即 ASD 个体更容易被视觉上显著的特征所吸引，例如移动时说话的嘴巴，因为他们的注视没有被充分引导到目光接触。

几项结构和功能 MRI 研究揭示了眼睛的固定与杏仁核的结构、连通性和功能之间的关系。这些研究的作者认为，杏仁核的结构和功能与眼睛注视持续时间之间的相关性表明，长时间注视眼睛会导致 ASD 患者的负价过度觉醒（过度觉醒模型）。在类似的研究中，Kleinhans 等人 (2008) 报告了与神经典型对照组相比，ASD在处理面部时杏仁核和梭状回之间的功能连接较弱。Kleinhans 等人（2008 年）报道了 ASD 杏仁核和梭状回之间的功能连接水平与通过 ADOS 社交评分和 ADI-R 社交评分衡量的临床严重程度之间存在负相关（支持快速通道调制器模型）。这些研究清楚地证明了 ASD 患者对眼睛和/或面部处理的非典型注视，以及杏仁核的参与。研究还发现，注视眼睛的时间与识别恐惧面孔的准确度以及自我报告的社交焦虑程度呈正相关。这些结果表明 ASD 眼睛注视水平的部分个体差异可能是由于共病的高度焦虑水平（Hobson et al., 1973; Kunihira et al., 2006），而不是由社交和交流障碍水平本身。

行为研究发现，典型发育的个体在检测直接注视方面比回避注视更准确（Senju et al., 2003）和更快（Senju et al., 2005a, 2008b），ASD 个体在检测直接和回避注视方面没有差异。典型发育个体比 ASD 个体更快、更有效地检测到目光接触（Senju et al., 2003）。生理数据与高唤醒模型比低唤醒模型更一致，因为患ASD个体表现出对直接注视的高度唤醒（Kyllia¨inen & Hietanen., 2006）或通常对面部高度唤醒，无论注视方向如何（Joseph et al ., 2008)，但其他结果与该模型不一致，如，行为研究发现 ASD 个体同样擅长处理直接和回避的注视（Senju et al., 2003, 2005a）。行为和眼动追踪结果都与低唤醒模型、交流意图检测器模型和快速跟踪调制器模型产生的假设一致，它们都预测直接注视不会促进ASD的面部处理。

在Chawarska 和 Shic的纵向研究中， 2 岁的ASD儿童对眼睛的注视程度与典型发育的儿童相似，尽管与典型发育的儿童相比，他们对嘴巴的注视程度较低。相比之下，在 4 岁时，被诊断出患有自闭症的儿童观察面部内部（包括眼睛、嘴巴和鼻子）的时间比典型发育的儿童要少，然而，组间眼睛注视量的差异没有达到显著性。ERP 分析显示，反映视觉处理初始阶段的早期 ERP 成分，在高危婴儿和对照婴儿中，直接注视比回避注视出现得更快。TFA 分析显示，与对照婴儿的回避注视相比，直接注视在伽马波段频率中明显区分且在时间上持续的高频振荡活动。相比之下，与高风险婴儿的回避注视相比，伽马波段中直接注视的高频振荡活动延迟且持续时间较短。这些研究结果支持快速通道调制模型，ASD 高风险的婴儿不会表现出对面部或目光接触的任何回避。

4.总结 ¶

首先，与典型发展中的个体相比，ASD对眼睛的注视是否减少，实证研究结果仍然没有定论。此外，目前这些观察结果无法解释非典型杏仁核功能如何与非典型眼睛注视相关。未来研究将是 ASD 中的非典型目光接触处理是否（和/或如何）与其他，特别是非社会症状相关；澄清主动回避注视的发展基础非常重要，这在 ASD 个体中不太可能普遍存在，但可能存在于 ASD 的一个亚组中。